Родился 19 декабря 1980 года в Лос-Анджелесе, Калифорнии, США. Сын режиссёра Стивена Джилленхала и сценаристки Наоми Фонер (в девичестве Акс). Мэгги Джилленхал, его сестра, также актриса, с ней он играл в фильме «Донни Дарко». Отец Джилленхала вырос в среде сведенборгианизма (система веры, новая форма христианства) и также является выходцем из аристократической шведской семьи Йелленхюле. Мать Джилленхала из еврейско-русской семьи из Нью-Йорка. Джейми Ли Кёртис является его крёстной матерью. Сам Джилленхал является крёстным отцом Матильды Роуз Леджер (родилась 28 октября 2005), дочери Хита Леджера и Мишель Уильямс, с которыми он играл в фильме "Горбатая гора". Его дядя Андерс Джилленхал — исполнительный редактор газеты «The Miami Herald».
По решению родителей обряд Бар-Мицва у Джилленхала проходил во временном жилище для бездомных, так как они хотели привить ему чувство благодарности за столь обеспеченную жизнь. Джейк говорил, что чувствует себя «более евреем, чем кем-нибудь другим». Родители Джилленхала всегда настойчиво требовали, чтобы Джейк подрабатывал летом дабы обеспечивать себя. Он трудился спасателем на воде и мойщиком посуды в ресторане друга семьи.
В детстве Джилленхал часто появлялся в фильмах, так как вся его семья была занята в киноиндустрии. В 11 лет он дебютировал в комедии "Городские пижоны" (1991). Родители не разрешили играть ему в фильме "The Mighty Ducks" (1992), так как для этого ему необходимо было покинуть дом на два месяца. Несколько раз Джейк появлялся в фильмах своего отца ("Опасная женщина" (1993), "Убойный отдел" (1994), "Доморощенный" 1998).
Закончив среднюю школу при Гарвардском университете в Лос-Анжелесе в 1998, он поступил в Колумбийский университет (штат Нью-Йорк), где также учились его мать и сестра. Джейк бросил университет после двух лет учёбы, чтобы вплотную заняться актёрской карьерой, однако сейчас имеет намерения закончить образование. Первая главная роль Джилленхала была в фильме "Октябрьское небо" (адаптация автобиографии инженера-ракетчика Гомера Гикама), в котором он сыграл школьника из Западной Вирджинии, стремящегося выиграть научную стипендию, чтобы избежать будущего в качестве шахтёра. Фильм собрал в прокате 32 млн долларов.
"Донни Дарко", второй известный фильм Джилленхала, не предполагал большого кассового успеха, однако после его выхода в 2001 году стал культовым. По сюжету действие происходит в 1988 году, когда парень по имени Донни (герой Джейка) переживает несчастный случай, едва не стоивший ему жизни, и начинает видеть странные образы: кровавые картины, шестифутового кролика, который предсказывет герою «конец света». Игра Джилленхала в картине была положительно оценена критиками.
В 2001 году Джейк также снялся в романтической комедии "Парень из пузыря", сыграв роль подростка с неработающей иммунной системой, помещённого в герметичный пузырь из пластика, пытающегося вернуть любовь своей жизни до того, как она выйдет за другого замуж.
После успеха в "Донни Дарко", следующая роль Джилленхала в фильме "Шоссе" была проигнорирована критиками и зрителями. Больший успех ожидал актёра в малобюджетном фильме "Хорошая девочка" с Дженнифер Энистон, премьера которого состоялась на кинофестивале Сандэнс в 2002 году, и в картине "Обаятельная и привлекательная" с Катрин Кинер.
В том же году Джилленхал снялся с Дастином Хоффманом, Сьюзан Сарандон и Холли Хантер в фильме "Миля лунного света", где его герой пытается пережить нелепую смерть своей невесты, переехав в дом её родителей. Но жизнь продолжается, он влюбляется в другую девушку и одновременно хочет примириться с прошлым. Режиссёр Брэд Сильберлинг снял автобиографическую историю — его девушка тоже умерла, когда он был подростком.
Джилленхал также участвовал в отборе актёров на роль Человека-паука в фильме "Человек-паук-2", когда возникли сомнения в здоровье Тоби Магуайра, однако вместо этого снялся в блокбастере "Послезавтра", сыграв с Дэннисом Куэйдом. Фильм собрал в американском прокате 186 млн долларов.
Театральный дебют Джейка состоялся на лондонской сцене в спектакле "Это наша юность" Кеннета Лонергана. Пьеса стала сенсацией на Бродвее. За эту роль Джилленхал был награждён London Evening Standard Theate Award в номинации "Лучший актёр-дебютант".
2005 стал плодотворным годом для Джилленхала, который снялся в успешных фильмах "Доказательство", "Морпехи" и "Горбатая гора". В "Доказательстве" Джилленхал играл с Гвинет Пэлтроу и Энтони Хопкинсом роль студента-математика, который пытается уговорить героиню Пэлтроу опубликовать доказательство революционной теоремы. В картине "Морпехи" Джейк снялся в роли агрессивного морского пехотинца с израненной положением военного душой в войне в Персидском заливе. В "Горбатой горе" Джилленхал и Хит Леджер играли молодых ковбоев, встретившихся на пастбищах в Вайоминге, чья связь переросла в гомосексуальные отношения, которые продолжались в течение 60-70 гг. Часто фильм преподносился короткой фразой «кино про ковбоев-геев». Картина получила Золотого Льва, четыре награды BAFTA и три Оскара. Джилленхал был номинирован на «Оскар» за Лучшую мужскую роль второго плана, однако статуэтку получил Джордж Клуни за фильм «Сириана». Джилленхал также выиграл награду BAFTA за лучшую роль второго плана и был номинирован за лучшую роль второго плана и за лучший ансамбль Гильдии киноактёров США. Кроме того, за "Горбатую гору" он и Леджер получили награду MTV Movie Award за лучший поцелуй в 2006. Сразу после церемонии Оскара Джилленхал был приглашён в Американскую академию киноискусства в знак его профессионального признания.
После выпуска фильма "Горбатая гора" относительно сексуальной ориентации Джилленхала пошли многочисленные слухи. Вот, что сказал Джейк в интервью об этом: "Слух о моей бисексуальности меня порадовал — это означает, что теперь мне доступен гораздо более широкий выбор ролей. И я открыт любым предложениям. Честно говоря, мужчины меня никогда сексуально не привлекали, но я не думаю, что испугался бы, если бы такое произошло".
Джилленхал в роли рассказчика участвовал в коротком анимационном фильме "The Man Who Walked Between the Towers". В январе 2007 года в популярном американском телешоу "Субботним вечером в прямом эфире" (Saturday Night Live) Джилленхал в женском платье и парике исполнил хит "And I Am Telling You (I’m Not Going)" из мюзикла "Dreamgirls", посвятив её фанатам "Горбатой горы".
В том же году Джейк снялся в фильме Дэвида Финчера "Зодиак", основанном на реальных событиях. Это история карикатуриста-оформителя газеты San Francisco Chronicle Роберта Грейсмита (героя Джилленхала), который в 1960-х годах участвовал в расследовании дела серийного убийцы по прозвищу "Зодиак".
Джилленхал снялся с Мерил Стрип, Алоном Аркин и Риз Уизерспун в фильме "Версия" режиссёра Гэвина Худа, детективном триллере-драме о тайных тюрьмах США, в которые попал арабский муж главной героини. Джилленхал также сыграл в ремейке датской киноленты "Братья". В 2009 он снялся с Джессикой Биль в фильме "Пригвождённая" в роли конгрессмена, а также исполнил главную роль в фильме "Принц Персии: Пески времени".
Рассматриваясь по всему миру как секс-символ, Джилленхал был назван одним из "50 самых красивых людей в мире 2006 года" по версии журнала People. Он находится в списке самых желаемых холостяков (2004, 2005, 2006), а также в десятке самых сексуальных мужчин журнала. В ответ на подобные рейтинги тысячи геев и бисексуалов, посетителей сайта AfterEllen.com, проголосовали за "100 самых горячих мужчин". Первое место занял Джилленхал.
Джилленхал встречался с певицей Дженни Льюис в 2001 году, а затем с актрисой Кирстен Данст. Пару познакомила сестра Мэгги, которая снималась с Данст в фильме "Улыбка Моны Лизы". Они начали встречаться в сентябре 2002 года и объявили о прекращении отношений в июле 2004, но их общение продолжилось до декабря 2005. В течение 2007 года шла постоянная спекуляция средств массовой информации по поводу отношений между Джилленхалом и Риз Уизерспун, с которой он снимался в фильме "Версия". Однако пара опровергла слухи осенью 2007. Но после их совместной поездки в Рим и окончательного развода Уизерспун и Райана Филиппа в октябре 2007 года Джилленхал и Уизерспун стали более открытыми в отношениях. Впоследствии их часто видели вместе. Пара рассталась в ноябре 2009 года. Пресс-службы Уизерспун и Джилленхала опровергли этот факт, заявив, что "они всё ещё вместе", однако несколько недель спустя статья в таблоиде «Us Weekly» подтвердила распад.
С октября 2010 года встречался с кантри-певицей Тейлор Свифт, с которой расстался в декабре 2010 года. Их роман продлился всего пару месяцев.
Джилленхал является политически активным человеком. Он участвовал в ежегодной промо-акции Rock the Vote, вместе с сестрой Мэгги  они посещали Университет Южной Калифорнии, чтобы призвать студентов голосовать на президентских выборах в США в 2004 году. Он также поддерживал кандидата от демократов Джона Керри. Джилленхал и его семья активно поддерживают Американский союз защиты гражданских свобод. Сторонник экологизма и переработки отходов, Джейк заявлял в интервью, что он каждый год тратит 400$ на посадку деревьев в лесу Мозамбика. После съёмок в фильме "Послезавтра" актер полетел в Арктику, чтобы привлечь внимание общественности к проблеме изменения климата и сделать информацию об этом более доступной. В свободное время Джилленхал увлекается столярными работами и приготовлением еды, а также старается каждый день медитировать.